Synthèse

Famille Mode de Transport Action Préventive Action Curative Action Eradiquante Risque de Résistance
Organophosphorés Systémique vrai
Faible

Historique

Les travaux sur les phosphonates débutent dès la première moitié du 20ème siècle. En effet, le contexte géopolitique de l’époque (crise des années 30, guerre du pacifique dans les années 40) avait forcé les agronomes allemands et américains notamment à s’intéresser à des sources alternatives d’engrais phosphatés1. Les sels de l’acide phosphoreux avaient alors été testés car supposés relarguer plus lentement donc plus économiquement du phosphore aux plantes. Pourtant, les quelques études de l’époque ont montré que les sels de l’acide phosphoreux étaient toutefois peu efficaces pour stimuler la croissance des plantes que les sources conventionnelles de phosphores2,3 (sels de l’acide phosphorique). Ainsi, à cause d’un intérêt fertilisant quasi inexistant, les phosphonates furent mis de côté en agriculture pendant plusieurs décennies.

En parallèle, la forte activité biologique de nombreux phosphonates de synthèse contenant une liaison C-P (carbone-phosphore) a été étudiée et notamment en médecine (agents antiviraux4, traitement de la déminéralisation des os5). Certains insecticides développés à l’époque sont également des phosphonates1.

En agriculture, il faut attendre les années 60-70 pour voir l’apparition de phosphonates en tant que régulateurs de croissance ou herbicides6. Ainsi le Glyphosate, herbicide total mondialement connu et introduit par Monsanto en 1971 est doté d’un groupement phosphonate. Celui-ci est d’ailleurs connu pour avoir des effets secondaires sur certains pathogènes des plantes. L’inhibition par le Glyphosate de la synthèse des phénylpropanoïdes impliqués dans les mécanismes de défense des plantes explique en partie ces effets indésirables7. Le Glyphosate inhibe également la croissance de Phytophthora cinnamomi8.

Les besoins en fongicides systémiques augmentant dès le début des années 60, d’importants criblages furent mis en place à la  recherche de l’éventuelle activité systémique de nombreuses substances chimiques9,10. En utilisant ces nouvelles méthodes de criblage, les laboratoires de Rhône-Poulenc Agrochimie de Lyon découvrirent que les sels de phosphonates simples étaient très efficaces sur les maladies causées par les Oomycètes et particulièrement sur le mildiou de la vigne (Plasmopara viticola)11.

Contrairement au Glyphosate qui était substance chimique novatrice, l’acide phosphonique et ses sels métalliques étaient des composés largement utilisés dans l’industrie chimique. Ces substances chimiques loin d’être innovantes n’étaient donc pas vraiment intéressantes commercialement pour l’industrie phytopharmaceutique car impossible à breveter.  Le problème fut donc contourné avec la découverte des sels d’éthyl-phosphonate qui étaient aussi efficaces que ceux de l’acide phosphonique avec le dépôt d’un brevet. Le Fosétyl-Al (le sel d’aluminium) fut ensuite commercialisé dans la spécialité Aliette WP en 1977. La substance avait l’avantage supplémentaire de conférer au produit des propriétés de contact et un pouvoir légèrement préventif avec la présence d’aluminium12,13. Les sels de sodium, potassium et calcium de l’éthyl-phosphonate furent examinés mais jamais commercialisés1.

Bien que l’homologation initiale ne concerne que les champignons pathogènes de la classe des oomycètes du fait d’une efficacité largement étudiée14–19, il a été prouvé à partir des années 80 que le spectre d’activité était bien plus large. Citons l’efficacité in-vitro sur le pathogène Fusarium oxysporum20, l’anthracnose du haricot (Colletotrichum lindemuthianum)21 celle de la mangue (Colletotrichum gloeosporioides)22, Sclerotium rolfsii et Rhizoctonia solani de la tomate23 ou Rhizoctonia solani de la fraise24.

Sur gazon, plusieurs études menées à partir de 2005 ont montré son efficacité vis-à-vis de :

  • La fusariose froide (Microdochium nivale) avec des travaux initiés en 201025 et une thèse soutenue par J. Dempsey26 à l’université de l’Ouest de l’angleterre qui donnera lieu à une publication en 201827.
  • Pythium et Phytophtora et anthracnose avec les travaux initiés par P. Cook en 2004-2005 et la publication de 2009 de l’université de Pennysylvanie28–30.

En France, la spécialité commerciale « Aliette » a d’abord été autorisée en 1982 puis déclinée sous de nombreuses références encore disponibles à l’heure actuelle sur différentes cultures. Depuis 2012, la spécialité « Aliette Green » de la société Bayer détient un usage spécifique « gazons de graminées » pour Phytophtora et Pythiums des gazons. Ce fongicide préventif est formulé à 80% de Fosétyl-Al. En 2020, Bayer a également obtenu l’homologation d’un nouveau produit31 à base d’éthyl-phosphonate avec le Signature Xtra Stressgard, déjà disponible dans d’autres pays. La spécialité contient 60% de Fosétyl-Al pour des usages différents et étendus de l’Aliette Green : anthracnose, complexes à helminthosporiose, fusarioses et rhizoctinioses. Elle contient également un additif “Stressgard” connu pour limiter le stress de la plante.

Sur gazon, l’homologation est disponible uniquement avec le Fosétyl-Al alors que des produits à base de sels de l’acide phosphoreux (phosphonate de potassium ou phosphonate disodique) sont homologués depuis le début des années 2010 en agriculture32,33. Le phosphonate de potassium apportant du potassium liquide (effet fertilisant) en quantité non négligeable, un certain flou est resté sur le marché pendant plusieurs années avec des phosphonates vendus en tant qu’engrais liquides. Après de nombreux débats et notamment la demande de certaines firmes (2011) d’intégrer les phosphonates dans l’annexe du règlement CE n°2003/200334 (concernant les matières fertilisantes) le produit est finalement considéré par l’ANSES comme un produit phytosanitaire avec une action fongicide avec une interdiction formelle de vente en tant qu’engrais35.

Famille

Le Fosétyl-aluminium (Fosétyl-Al) et les phosphonates de potassium ou sodium sont des composés organophosphorés du groupe des phosphonates issus de l’acide phosphoreux (H3PO3).

L’acide phosphoreux peut réagir avec l’eau et former l’acide phosponique (H2PHO3).

Le pH de l’acide phosphoreux H3PO3étant très faible, il serait phytotoxique si appliqué pur sur des plantes. C’est pourquoi il est combiné avec des bases pour obtenir des composés plus solubles et moins phytotoxiques27. Les sels de l’acide phosphoreux H3PO3 (phosphonates de mono ou di-sodium ou mono et di-potassium) sont ainsi obtenus en faisant réagir de l’acide phosphonique avec une solution à base de sodium ou potassium. Combiné avec la base carbonate de potassium ou de l’hydroxyde de potassium, le composé obtenu est le phosphonate de mono ou di-potassium. Combiné avec une base sodium, le composé obtenu est le phosphonate de mono ou di-sodium.

Le Fosétyl-Al, une substance de la famille des éthyl-phosphonates a pour formule brute C6H18AlO9P3 et est obtenu à partir de l’éthyl-phosphonate. Ce dernier est obtenu à partir de l’acide phosphonique qui a réagi avec de l’éthanol. De l’aluminium est ensuite ajouté pour neutraliser le diéthylphosphite formant ainsi l’éthyl-phosphonate d’aluminium ou Fosétyl-aluminium.

Tous les phosphonates sont très solubles dans l’eau et tous dotés d’excellentes propriétés systémiques dans la plante.

Les phosphonates ne doivent pas être confondus avec les phosphates. Malgré une formule chimique similaire (voir figure2) les phosphates sont métabolisés et utilisés comme source de phosphore dans la plante alors que les phosphonates ne le sont pas. Les phosphates sont ainsi considérés au sens réglementaire comme des matières fertilisantes alors que les phosphonates sont considérés comme des produits phytosanitaires à action fongicide. Les phosphates, quant à eux ne possèdent aucune action fongicide. Ainsi, les phosphonates ne peuvent pas être vendus en tant que matière fertilisante ET REPONDENT A LA REGLEMENTATION DES PRODUITS PHYTOSANITAIRES34.

Mode d’action

Le mode d’action des phosphonates est complexe et n’est pas encore parfaitement identifié. Les phosphonates possèdent une action directe à travers l’inhibition des pathogènes mais également une action indirecte en stimulant les mécanismes de défense des plantes. Ce dernier mécanisme explique d’ailleurs pourquoi son utilisation en agriculture biologique a été largement débattue pour enfin être interdite. Les sels de l’acide phosphoreux (phosphonates de potassium ou disodium) figurent toutefois sur la liste des produits de biocontrôle (voir la liste officielle sur le site du ministère de l’agriculture et de l’alimentation).

Les phosphites seraient absorbés par les transporteurs des phosphates36. Les phosphites ayant moins d’affinité pour les particules du sol que les phosphates et une plus forte solubilité dans l’eau, ils sont plus facilement absorbés par les racines puis transloqués dans la plante que les phosphates37,38. Il existe cependant une compétition entre l’absorption des phosphates et celles des phosphonates39. Une fois dans la plante, la mobilité des phosphonates dans le xylème et le phloème est similaire à celle des phosphates40.

John Dempsey de l’université d’Angleterre de l’Ouest a étudié l’absorption et l’effet des phosphonates sur la croissance de 3 espèces de gazon : agrostide stolonifère, pâturin annuel et raygrass anglais26. Les conclusions sont les suivantes :

  • Les phosphonates sont rapidement absorbés et transloqués par le gazon.
  • Des applications toutes les 3 semaines permettent de maintenir approximativement 3000 ppm dans les tissus foliaires.
  • Lorsque le phosphore n’est pas limitant dans le sol, l’application de phosphonates augmente la biomasse du gazon mais implique aussi une réduction de la croissance racinaire par rapport à la croissance foliaire.
  • Les applications régulières de phosphonates mènent à une augmentation du phosphore dans le sol, probablement du fait de leur transformation en phosphate.
  • Des applications trop fréquentes mènent à une accumulation de phosphonates dans les tissues du méristème menant à terme à une réduction du nombre de racines par rapport au nombre de tiges.

Une fois absorbé, le Fosétyl-Al est hydrolysé en acide phosphoreux H3PO316,41. Il est désormais admis que la substance active des phosphonates de potassium, di-sodium ou Fosétyl-Al est bien l’acide phosphoreux H3PO319. La dissociation de l’acide phosphoreux implique la présence d’ions phosphites (HPO32-) et son oxydation complète mène à la formation de PO33-  1,42.

L’excellent contrôle de l’ion phosphite sur le développement mycélien et l’absence d’efficacité in-vitro du Fosétyl-Al sur différents Phytophtoras et Pythiums et malgré une efficacité in-vivo suggèrent deux hypothèses : la stimulation des mécanismes de défense chez les plantes traitées avec le Fosétyl-Al mais également l’activité directe du H3PO3, issu du Fosétyl-Al appliqué sur les plantes traitées41. L’évidence la plus certaine montrant que le mode d’action principal de H3PO3 est directe repose sur la possibilité d’obtenir des souches résistantes de Phytophtora en laboratoire43,44.

Action directe : effet fongistatique & effet sur les spores

Phytophtoras : la majorité des travaux effectués sur les phosphonates

De nombreuses études ont été réalisées sur l’effet in-vitro des phosphonates sur Phytophtora1,14,15,19,28. La formation des sporanges des Phytophtoras est largement inhibée par les phosphonates45 mais aussi la libération des zoospores14,46. La production de chlamydospores et oospores est également inhibée14,45. Les phosphonates induisent clairement une déformation et la lyse des spores47. Enfin, la croissance mycélienne est inhibée et des changements morphologiques des hyphes fongiques sont constatés avec une destruction des parois cellulaires48.

Effet de différentes concentrations de phosphonates sur la croissance mycélienne de Phytophtora (A) et sur la production de zoospore (B). Courbes d'inhibition en fonction de la concentration testée et illustration du EC50.
Figure 3 : Effet de différentes concentrations de phosphonates sur la croissance mycélienne d’un Phytophtora (A) et sur la production de zoospores (B). Courbes d’inhibition en fonction de la concentration testée et illustration du EC50. Licence : Figure 1 par Journal Plos One sous licence open access dans l’article “Phosphite Protects Fagus sylvatica Seedlings towards Phytophthora plurivora via Local Toxicity, Priming and Facilitation of Pathogen Recognition”

Ce mode d’action direct semble impliquer la perturbation du métabolisme des Phytophtoras. Il a été notamment démontré que les phosphonates interféraient avec le métabolisme des phosphates dans les cellules du pathogène en provoquant une accumulation des polyphosphates et pyrophosphates et perturbant les voies métaboliques de l’ATP49, occasionnant une diminution de la croissance fongique.

Un autre mode d’action observé chez Phytophtora palmivora (pathogène des cacaoyers, cocotiers, papayers, ou poivriers par exemple) est l’inhibition des enzymes de la glycolyse et la voie des pentoses phosphates50 (voies principales du métabolisme énergétique) menant également à l’inhibition de la  croissance du pathogène.

Pythiums du gazon

Sur Pythium, les résultats sont plus partagés. Les études réalisées montrent parfois une forte sensibilité selon l’espèce avec une forte inhibition de la croissance mycélienne pour Pythium aphanidermatum mais une stimulation de Pythium ultimum à faible concentration (69 μg/ml)14. Sanders et al. en 198351 ne trouvèrent aucune inhibition in-vitro du Fosétyl-Al sur 25 souches provenant de 8 espèces de Pythiums alors que l’efficacité de la matière active au champ était constatée sur Raygrass anglais (variété Pennfine). Les auteurs concluaient sur le potentiel pouvoir indirect des phosphonates qui stimuleraient les défenses naturelles du gazon.

A noter que la concentration en phosphates dans les milieux de culture utilisés dans les études semble avoir un impact non négligeable sur les résultats et pourrait expliquer en partie cette variabilité observée (compétition d’absorption entre phosphites et phosphates, comme expliqué plus haut). Fenn et Coffey montrèrent qu’une souche de Pythium aphanidermatum avec une faible concentration en phosphonates (69 μg/ml) pouvait être plus fortement inhibée en présence de 0.84 mM de phosphates par rapport à 8.4 mM14.

Effet in-vitro des phosphates (B) et des phosphonates (A) sur Pythium sur milieu gélosé à base de semoule de maïs. En présence de phosphites, la souche de Pythium est inhibée alors qu'elle ne l'est pas en présence de phosphates.
Figure 4 : Effet in-vitro des phosphates (B) et des phosphonates (A) sur Pythium aphanidermatum sur milieu gélosé à base de semoule de maïs. En présence de phosphites, la souche de Pythium est inhibée alors qu’elle ne l’est pas en présence de phosphates. Licence : Illustration par Université de Pennsylvanie ,tous droits réservés

Dans les années 2000, des études reprirent sur les Pythiums avec cette fois-ci un effet inhibiteur clair de la croissance mycélienne de différents Pythiums pour des concentrations similaires à de celles testées dans les années 8028–30. Au champ, toutes les sources de phosphonates utilisées présentent une efficacité comparable et remarquable (supérieure à 89% pour 9.6 kg/ha de matière active) sur Pythium inoculé sur agrostide stolonifère (variété Penncross) et raygrass anglais (variété Integra)28.

L’excellent guide d’usage des fongicides de B. Clarke, P. Vincelli et P. Koch, recommande au minimum 2 applications de foséthyl-Al pour une efficacité optimale sur Pythium52.

Anthracnose : le premier ascomycète étudié avec les phosphonates

Peu d’études publiées sont disponibles sur l’anthracnose basale du gazon (causée par Colletotrichum cereale). Bien que des essais au champ aient été effectués dans les années 2000, les résultats sont plutôt aléatoires avec une réduction des symptômes constatée pour certains des essais mais aussi une absence d’efficacité pour d’autres essais. Philip Cook, dans sa thèse de master, explique cette variabilité par l’absence de dose des phosphonates équivalentes entre les différents traitements29.

L’université de Pennsylvanie avec Philip Cook réalisèrent sur 2004 et 2005 (en parallèle des essais d’efficacité sur Pythium) des tests sur anthracnose29,30. Une première partie concerne les effets in-vitro des phosphonates sur l’anthracnose et une seconde les mêmes effets au champ sur un green en agrostide stolonifère (70%, variété Providence) et pâturin annuel (30%) tondu à 3.2 mm. L’excellent article du magazine Golf Course Management présente une partie de ces résultats.

Aucune des 4 souches d’anthracnose testée n’a été inhibée fortement par les différentes concentrations testées in-vitro pourtant efficaces sur Pythium. Les souches ont même été stimulées par les nutriments apportés par les formulations à base de phosphonate. Pourtant, L. Burpee avait une observée une inhibition marquée de souches d’anthracnose caudée par Colletotrichum graminicola pour la même gamme de concentration53. Il est probable que la méthode, la nature du milieu de culture et le type de phosphonate utilisé soit à l’origine de telle différence mais on ne peut pas exclure la variabilité de la sensibilité suivant la souche.

Au champ, la première année (2004), les doses d’acide phosphoreux des produits appliqués étaient équivalentes (9.6 kg/ha de matière active). Seul le Fosétyl-Al additionné d’un pigment bleu-vert (spécialité Chipco Signature aux USA, le pigment en France est appelé « Stressgard » et se retrouve dans le Signature XTRA Stressgard) a montré des effets de réduction significative par rapport au témoin (sur 5 formulations à base de phosphonates purs). La seconde année (2005) seuls les Fosétyl-Al+pigment et phosphites de potassium ont eu un effet significatif par rapport au témoin avec une efficacité supérieure du Fosétyl-Al29. A priori, le pigment est supposé avoir un effet indirect sur les mécanismes de défense du gazon ou sur la limitation du stress des plantes lors de la période estivale et notamment en permettant le maintien de la photosynthèse54, permettant surement une meilleure défense vis-à-vis du pathogène53. A noter qu’un site dédié à la technologie Stressgard a été mis en ligne, vous pouvez y accéder en cliquant ici.

L’auteur discute enfin de la variabilité des résultats obtenus dans diverses études sur anthracnose et précise que lorsque les conditions météorologiques n’étaient pas extrêmes, que le timing des observations était optimal (pas trop tôt) et quand le nombre d’application était suffisant (2 minimum) des résultats de contrôle de la maladie étaient visibles29.

Ainsi, il est désormais admis que certains produits à base de phosphonates et surtout le Fosétyl-Al (et notamment la formulation Stressgard) permettent d’obtenir des résultats sur anthracnose basale ou foliaire avec cependant des résultats variables suivant le mode opératoire et la météorologie de la saison. L’excellent guide de l’université de Rutgers de Bruce Clark et Paul Vincelli mentionne d’ailleurs ces produits sur le pathogène.

Fusariose froide : les études les plus récentes du docteur J. Dempsey

A la fin des années 2000, John Dempsey et l’université d’Angleterre de l’Ouest commencèrent des travaux avec le master puis la thèse de J. Dempsey portant sur l’effet des phosphonates sur la fusariose froide (Microdochium nivale)25–27,55. Alors que quelques travaux ont été mené sur différents ascomycètes pathogènes des cultures et montrant une certaine efficacité, rien n’avait été réalisé sur les ascomycètes pathogènes du gazon (sauf anthracnose). Citons les effets inhibiteurs des phosphonates sur la croissance mycélienne d’Alternaria alternata du pommier56, sur la croissance mycélienne et l’inhibition complète de la sporulation d’A. alternata, Botrytis cinerea et Fusarium Solani de la pomme de terre57.  Enfin, citons aussi l’inhibition in-vitro des phosphites de potassium sur fusariose du blé (Fusarium culmorum, Fusarium graminearum et Microdochium majus, ce dernier étant aussi responsable de la fusariose froide du gazon) avec une réduction de 90% de la croissance mycélienne pour M. majus pour des faibles concentrations58.

Dans ses travaux, J. Dempsey a réalisé des essais au champ pendant 4 ans sur 3 espèces de gazon26 : le pâturin annuel, l’agrostide canina avec la variété « Avalon » et l’agrostide stolonifère avec la variété « Penn-G6 » sur des parcelles tondues à 5 mm. Les produits à base de phosphonates utilisés ont été testés à la dose préconisée par le fabricant. Sur les 4 saisons, l’application de phosphonates à différentes fréquences (1 fois tous les 15 jours, 1 fois par mois pour 3.8 kg de matière active par application) aura permis une réduction moyenne de 50% de l’incidence de la maladie sur les 3 espèces de gazon. L’efficacité reste toutefois moins élevée que celle des témoins traités au Chlorothalonil et Iprodione (une fois par mois). A noter que l’efficacité des phosphonates appliqués une fois par mois est inférieure en période de forte pression par rapport à une fréquence de 15 jours.

En parallèle, des essais in-vitro ont été menés26 pour déterminer le mode d’action des phosphonates sur la fusariose froide, ces essais ont d’ailleurs donné lieu à une publication scientifique dans le journal Plant pathology27. Pour l’anecdote, l’utilisation d’un microscope à fluorescence a permis d’obtenir de magnifiques photos du pathogène. Les conclusions sont claires : les phosphonates altèrent la morphologie des hyphes de la fusariose froide qui apparaissent gonflés, rabougris et plus courts comparés au témoin. La germination des spores de M. nivale est également inhibée avec des taux d’inhibition d’autant plus fort que la concentration est élevée. Ainsi, à 250 μg/ml, la germination est réduite à moins de 20% contre un peu moins de 80% pour les témoins traités phosphates de potassium ou hydroxyde de potassium. Toutefois, la morphologie des spores n’a pas l’air altérée.

De plus, l’auteur observe un effet fongistatique et non fongitoxique. En effet, la croissance mycélienne et la germination sont très réduites ou stoppées pendant 10 jours puis reprennent à une vitesse réduite par la suite. Ceci montre ainsi l’importance de la fréquence de traitement pour limiter le développement de la fusariose froide.

Sur sa chaîne Youtube, le docteur John Dempsey propose sa présentation sur le rôle des phosphite dans la gestion des maladies des gazons.

Présentation du docteur John DempseyThe role of Phosphite in Turfgrass Management

Rhizoctonia Solani 

Une publication de 2017 étudie les effets in-vitro, en conditions contrôlées et au champ des phosphonates (acide phosphoreux pur provenant de Sigma-Aldrich) sur Rhizoctonia solani de la fétuque élevée et de l’agrostide stolonifère59.

In-Vitro, les concentrations testées de phosphonates n’ont eu aucun effet inhibiteur de la croissance mycélienne. A titre de comparaison, deux des souches testées n’ont pas été inhibée à 50% par l’azoxystrobine, le fongicide témoin.

En conditions contrôlées, une seule souche est inoculée sur fétuque élevée (variété « Wolfpack ») entretenue à 7.6 cm. L’acide phosphoreux est appliqué aux doses de 5 à 15 kg/ha de matière active. Malgré des mesures de phosphore total montrant une absorption des phosphonates, aucune dose appliquée n’a permis de réduire la sévérité de la souche de Rhizoctonia. La concentration est évoquée être probablement trop faible pour avoir un effet. Les chercheurs avaient également pris soin d’induire une déficience mesurée en phosphore dans la moitié des pots pour éventuellement constater un biais vis-à-vis de l’efficacité des phosphonates déjà remarqué dans diverses études14. Les auteurs de l’étude ajoutent enfin n’avoir vu aucun signe d’éventuels mécanismes de défenses induits par les applications.

Au champ, les essais ont été réalisés :

  • Sur fétuque élevée (variétés « Black Magic », « Endeavor », « Onyx », « Rebel III » et « Coronado » sur 3 sites tondues à 7 cm.  Les traitements ont été appliqués 4 fois à 28 jours d’intervalle.
  • Sur agrostide stolonifère avec la variété « Penn A-4 » tondue à 4 mm. Les traitements ont été appliqués 8 fois à 14 jours d’intervalle.

Pour les 2 espèces, le fongicide témoin est l’azoxystrobine. Durant les 2 saisons d’essais, les phosphonates auront permis une légère réduction des symptômes avec toutefois une qualité inacceptable pour une fétuque élevée à 7 cm ou un green de golf en agrostide. Les auteurs de l’étude concluent enfin à l’inefficacité de l’acide phosphoreux pour contrôler les souches testées de Rhizoctonia solani.

Une autre étude récente a étudié l’effet des phosphonates sur Rhizoctonia solani de la pomme de terre60. L’inhibition du pathogène existe dans la publication mais elle est faible par rapport à d’autres pathogènes.

A ce jour et à ma connaissance, aucune étude publiée n’a évalué l’efficacité du Fosétyl-Al sur Rhizoctonia solani. Aucun raccourci hasardeux ne peut donc être fait suite aux remarques précédentes et les données d’efficacité fournies pour les homologations font foi pour garantir l’efficacité des produits.

Dollar spot (Clarireedia spp.)

Sur Dollar spot (Clarireedia Jacksonii), quasiment aucune étude publiée n’existe. Citons simplement la thèse de Guillaume Grégoire à l’université de Laval portant sur la diminution de l’incidence du dollar spot chez l’agrostide par l’application d’éliciteurs61. Les essais ont été réalisés d’une part sur un green expérimental de golf à l’université de Laval composé de 60% de pâturin annuel et 40% d’agrostide stolonifère (variété « Pennlinks ») et tondu à 5 mm. D’autre part, un autre site d’essai se situe sur 2 fairways touchés historiquement par dollar spot sur un parcours de golf de Montréal. Les fairways sont composés d’un mélange pâturin annuel et agrostide stolonifère variété « Penncross » à l’origine. Un produit à base de phosphonate (4-0-16) appliqué à 15L/ha a été appliqué tous les 15 jours sur l’ensemble des sites.

Les parcelles traitées avec le phosphonate sont significativement moins touchées que le témoin sur 4 dates de relevés (49% de lésions en moins en moyenne). Sur l’ensemble de la saison, ce résultat est plus modeste avec 29% de lésions en moins. En effet, les résultats sont variables suivant la date de relevé avec des dates où les phosphonates ont la même efficacité que le fongicide témoin alors qu’aucune réduction des lésions n’est visible sur d’autres dates.

En France, aucun phosphonate n’est autorisé sur dollar spot.

Pyricularia oryzae (Gray Leaf Spot)

Aucune étude sur gazon n’a été publiée à ce jour à ma connaissance. Quelques études non exhaustives ont permis de tester l’efficacité des phosphonates sur le pathogène.

C’est en agriculture et notamment sur blé et riz que certaines données sont disponibles. En effet, le « wheat blast », une maladie ravageuse du blé est causé par Pyricularia grisea62et notamment en amérique du Sud. Des chercheurs de l’université du Brésil ont testé diverses solutions sur le pathogène au champ dont les phosphonates (phosphonate de dipotassium) en 2 applications à 15 jours (1 mL/L de matière active) d’intervalle et sur une variété sensible et une variété connue comme modérément résistante. La première année, l’incidence de la maladie a été réduite de 36% et sa sévérité de 56% des résultats statistiquement équivalents aux fongicides témoin (époxiconazole+pyraclostrobine, tébuconazole et tébuconazole+trifoxystrobine). L’année suivante, la pression était plus élevée et les phosphonates n’apportaient pas de réduction significative par rapport au témoin.

Dans une autre étude brésilienne63 en conditions contrôlées sur le même pathogène du blé a montré que le phosphonate de potassium en application foliaire (6.4 mL/L de matière active) était le traitement de l’étude le plus efficace dans la réduction de la sévérité de la maladie sur les 3 cultivars de blé testés (autres traitements : acide jasmonique, chitosan, silicate de potassium, acibenzolar-S-Méthyl et éthéphon). Le principe consistait à traiter les plants de blé puis inoculer le pathogène 24h après le traitement.

Enfin, une étude pakistanaise portant sur les effets in-vitro (milieu de culture PDA) de différentes substances sur Pyricularia oryzae (isolé sur riz) a montré que le Fosethyl-al avait un effet limité sur la croissance mycélienne du pathogène. Dans l’étude, seul le Mancozèbe (non autorisé en France pour les gazons) a permis de stopper la croissance du champignon sur milieu gélosé64.

Ainsi, difficile d’extrapoler et des études sur Pyricularia oryzae sur gazon sont nécessaires mais il semblerait que les phosphonates soient une piste potentielle.

Complexes à helminthosporiose (Bipolaris spp., Dreschslera spp.)

De la même manière, Il n’existe aucune étude publiée concernant l’effet des phosphonates sur les pathogènes des complexes à helminthosporiose des gazons. En agriculture, quelques études non exhaustives sur différentes cultures de graminées permettent de se donner une tendance potentielle d’efficacité.

Il faut encore rester au Brésil pour trouver des travaux effectués sur différentes maladies du blé causées en outre par Bipolaris sorokiniana et Dreschslera tritici-repentis, qui sont également à l’origine de maladies du gazon (grande famille des « complexes à helminthosporiose »). Des essais réalisés au champ sur blé avec 4 sources différentes de phosphonates65 (appliquées à 1.5L/ha) n’ont pas permis un contrôle satisfaisant des 2 pathogènes par rapport au témoin (réduction des symptômes mais non significative par rapport au témoin).

Sur Bipolaris oryzae (maladie du riz), des applications en mélange d’acides aminés (0.5L/ha, 15 acides aminés) et de phosphonates (1.5L/ha, équilibre 0-30-20, quantité de matière active inconnue) en 3 applications a permis de contrôler le pathogène de manière significative aux fongicides témoin (trifloxystrobine+tébuconazole)66.

Une autre étude caractérise en conditions contrôlées l’effet des phosphonates (5 mL/L) sur le même pathogène avec des résultats significatifs dans la réduction des symptômes. A noter que les chercheurs suspectent une action directe sur le champignon car l’application de phosphonates n’a pas augmenté l’activité des enzymes de défense mesurée lors de l’étude67.

Bactéries

Aux USA, le Signature Xtra Stressgard possède un usage sur Bacterial wilt causé par l’agent Xanthomonas campestris pv. Graminis. Citons simplement 2 études non exhaustives sur l’effet du Fosétyl-Al sur différentes maladies bactériennes des plantes68 et sur Pseudomonas syringae69.

Sur une population variée de bactéries (dont Erwinia chrysanthemi, différents Pseudomonas et différents Xanthomonas), le Fosétyl-Al  inhibe in-vitro la croissance des bactéries pour des concentrations de 500-1000 mg/L montrant ainsi une toxicité directe du Fosétyl-al sur les bactéries. En conditions contrôlées et sur diverses plantes pendant 7 ans, les applications de Fosétyl-Al (960 à 4800 mg/L de matière active) donnent des résultats très variables allant d’une réduction significative des symptômes à une aggravation des symptômes. L’espèce de bactérie et le nombre et la fréquence de traitement avant inoculation des bactéries semble avoir un rôle majeur68.

Enfin, dans une autre étude69, l’efficacité du Foséthyl-Al sur Pseudomas syringae s’est avérée excellente in-vitro (99.7% d’inhibition) mais également en conditions contrôlées (3.75 kg d’Aliette WG dans 300L d’eau) sur feuilles de poirier en conditions acides (99.7%, le pH du Fosétyl-Al varie entre 3 et 4.5) ou avec un Fosétyl-Al neutralisé à pH 7 (88.9%). Les conditions d’acidité sur la surface des feuilles semblent avoir un impact non négligeable sur l’efficacité. L’acidité du Fosétyl-Al semble jouer un rôle important. Les auteurs démontrent également que c’est bien les phosponates qui causent une l’inhibition du Pseudomonas. Celui-ci transforme en effet l’éthyl-phosphonate en phosphonate et une toxicité directe de ce dernier est constatée.

A noter qu’en France, aucun produit à base de phosphonate n’est autorisé sur gazon.

Action indirecte : stimulation des mécanismes de défense

De nombreuses publications évoquent les mécanismes de défense induits par les phosphonates1,36,37,48,48,60,70,71. La présence précoce d’éthylène (indicateur de stress), d’accumulation de lignine et phytoalexines (métabolites secondaires de défense des plantes) autour du site d’infection dans les plants traités par les phosphonates suggèrent l’existence de stimulation des défenses naturelles72,73. Les phosphonates sont en effet connus pour induire la synthèse des enzymes de défense, phytoalexines et composés phénoliques. La preuve la plus simple de l’existence de ces mécanismes repose sur l’efficacité au champ parfois rencontrée alors qu’aucune inhibition n’est constatée in-vitro lorsque le champignon est au contact direct de la matière active.

Sur gazon, l’étude la plus intéressante concernant les mécanismes de défense induits par les phosphonates a été réalisée sur fusariose froide par J. Dempsey26. Les espèces étudiées sont le pâturin annuel reptans (variété « Truputt ») et l’agrostide stolonifère (variété « Shark »).

L’accumulation des composés phénoliques est une réaction non spécifique de défense des plantes communément admise comme un indicateur de réponse d’une plante à un stress exogène26. L’accumulation des composés phénoliques est donc une réponse commune de la plante face à un pathogène. La vitesse de la synthèse de ces composés peut influencer la susceptibilité ou la résistance d’une plante face aux pathogènes. Ces composés phénoliques sont ainsi impliqués à divers titres dans la défense des plantes74.

L’application de phosphonate induit clairement une accumulation plus importante et rapide des composés phénoliques dans les gazons étudiés (comme la phytoanciticipine qui s’accumule alors dans diverses zones et que la plante garde toujours prête pour la défense), montrant ainsi sa capacité à déclencher les mécanismes de défense des gazons. Cette observation est d’autant plus marquée après des applications séquentielles de phosphonates.

Le péroxyde d’hydrogène (H2O2) joue un rôle majeur dans la réponse d’une plante face à un pathogène (système de défense anti-oxydant). La mesure de la vitesse de synthèse du péroxyde d’hydrogène et son accumulation dans les sites d’infection est un des moyens de mesurer le degré de résistance d’une plante face à un pathogène.

Dans l’étude de Dempsey26, les phosphonates induisent une synthèse et concentration de péroxyde d’hydrogène plus importante sur les sites d’infection par rapport au témoin traité aux phosphates, montrant encore la capacité des phosphonates à stimuler les mécanismes de défense naturelle.

Contact ou Systémique

Les phosphonates sont des fongicides hautement systémiques parfois appelées “vrais systémiques” capables de circuler « à double sens » c’est-à-dire dotés d’une systémie ascendante et descendante. Ils peuvent donc circuler à la fois dans le phloème et dans le xylème1,75,76 : des feuilles vers les racines ou des racines vers les feuilles.

Historiquement, c’est la première famille capable d’inhiber des maladies racinaires à partir d’applications foliaires. Leur forte solubilité dans l’eau, leur sélectivité et leur systémie remarquable permettent même leur injection directement dans les troncs de certains arbres comme l’avocatier pour lutter contre une maladie des racines : Phytophtora cinnamomi77,78. Ils peuvent également être absorbés par les racines.

Les phosphonates seraient absorbés par les transporteurs des phosphates36. Les phosphonates ayant moins d’affinité pour les particules du sol que les phosphates et une plus forte solubilité dans l’eau, ils sont plus facilement absorbés par les racines puis transloqués dans la plante que les phosphates37,38. Il existe cependant une compétition entre l’absorption des phosphates et celles des phosphonates39. Une fois dans la plante, la mobilité des phosphonates dans le xylème et le phloème est similaire à celle des phosphates40

Les phosphonates sont rapidement absorbés et transloqués dans le xylème puis dans le phloème76. Leur mobilité est similaire à celle des phosphates40. J. Dempsey de l’université d’Angleterre de l’Ouest a étudié l’absorption et l’effet des phosphonates sur la croissance de 3 espèces de gazon : agrostide stolonifère, pâturin annuel et raygrass anglais26. Les phosphonates sont absorbés dès l’application avec une accumulation maximale 48 heures post-application. Des traitements toutes les 3 semaines permettent de maintenir approximativement 3000 ppm dans les tissus foliaires.

Curatif ou préventif

Même si des preuves existent sur l’effet fongistatique direct des phosphonates sur certains champignons pathogènes du gazon (voir « mode d’action », leur mode d’action également indirect favorise des applications préventives pour plus d’efficacité. L’application avant les premiers symptômes permet en effet la mise en place des mécanismes de défenses pour une réponse immunitaire plus forte si une infection a ensuite lieu.

En pratique, j’ai pu voir des applications curatives efficaces sur Pythium du gazon avec l’Aliette Green mais il est préférable de réaliser des applications régulières à 15-30 jours d’intervalle lors des périodes à risque pour un maximum d’efficacité.

En France, les deux seuls produits autorisés à base de phosphonate sur gazon sont l’Aliette Green et le nouveau Signature Xtra Stressgard.

A noter que l’Aliette Green est limité à 3 applications par an et le fabricant recommande le renouvellement de l’application tous les 21 jours. Signature Xtra Stressgard est limité à 4 passages par an avec 14 jours minimum entre les deux premières et les deux dernières applications et 90 jours entre la 2ème et la 3ème application.

Effets secondaires bénéfiques

Qualité du gazon

Dans la plupart des études sur gazon, il est noté au bout d’un certain nombre d’application ou peu de temps après la première application une amélioration de la qualité de différentes espèces de gazon26,29. Alors que la technologie Stressgard des formulations avec Fosétyl-Al donne sans surprise les meilleurs résultats, les produits à base de phosphonates permettent aussi d’obtenir une qualité supérieure29 montrant ainsi que la formulation Stressgard n’explique pas entièrement cette meilleure qualité obtenue. Les raisons qui expliquent ce gain en qualité ne sont pas encore réellement connues mais différentes hypothèses existent.

Une thèse de Master à l’université d’Auburn79 a étudié l’effet et le devenir des phosphonates dans le sol en conditions contrôlées sur :

  • un mélange de raygrass anglais (variétés Playoff II, Allsport  et Greenville) avec des doses d’application variant de 13 à 52 kg P/ha appliqués 1 fois par semaine
  • agrostide stolonifère (variété Penn G-2) avec des doses variant de 0 à 120 kg P/ha appliqués 1 fois par semaine

Une dernière série tente de mesurer l’effet à plus long terme des phosphonates dans un type de sol.

Le premier mois, les applications de phosphonates affectent négativement la croissance racinaire et foliaire. 2 mois après l’application des phosphonates, ceux-ci étant en majorité convertis en phosphates (démontré dans lors de l’incubation), la croissance s’améliore. Cette amélioration de la croissance ne peut être expliquée dans le protocole que par la présence en plus grande quantité de phosphates.

Cette dernière étude expliquerait peut-être en partie la meilleure qualité obtenue avec les applications de phosphonates : le gazon dispose progressivement de plus phosphore dans le sol.

Effet sur les cyanobactéries

Une publication récente issue de l’université de Pennsylvanie étudie l’effet des phosphonates sur le développement des cyanobactéries sur green de golf80. Le site d’étude est un green de golf en agrostide stolonifère (variété « L93 ») tondu à 3 mm avec de faible quantités d’azote (urée) pour favoriser l’infestation des algues. A noter que différents produits à base de sels de l’acide phosphoreux sont utilisés mais pas le Fosétyl-Al.

Différentes formulations de phosphonates sont appliquées tous les 14 jours (mai à septembre) à des doses variant de 2.9 à 16.1 kg/ha de matière active. Une réduction de 52 à 100% de l’infestation en algues est constatée sur les parcelles traitées aux phosphonates sur les 2 années de traitement. Aucune différence significative d’efficacité n’est constatée entre les différentes formulations. On constate une amélioration de l’efficacité de 52 à 78% lorsque l’on passe de 2.9 à 8.1 kg/ha d’acide phosphoreux. Enfin, la qualité des parcelles décroit lorsque les dosages dépassent 10.8 kg/ha d’acide phosphoreux. Ainsi, selon les auteurs, les phosphonates appliqués de 5.4 à 8.1 kg/ha tous les 14 jours limitent très fortement l’invasion des greens par les cyanobactéries sans risque de phytotoxicité pour le gazon.

Spectre d’action

Selon les études publiées sur gazon, l’efficacité des phosphonates seuls est connue pour les pathogènes suivants :

  • Bonne efficacité sur Pythium spp. et Phytophtora spp.
  • Bonne efficacité Fusariose froide (Microdochium nivale)
  • Efficacité variable sur Anthracnose (Colletotrichum cereale) avec la meilleure efficacité avec le Fosétyl-al+pigment (Stressgard)
  • Efficacité probable mais limitée sur Dollar spot (Clarireedia Jacksonii)
  • Efficacité limitée sur Brown patch (Rhizoctonia solani)

Aux USA, le Chipco Signature (80% de Foséthyl-al + pigment) est homologué sur « Summer Decline » (causé par Pythium spp., anthracnose et Rhizoctonia spp.), anthracnose (Colletotrichum graminicola) et Yellow Tuft (Sclerophthora macrospora). Le Signature Xtra Stressgard possède quant à lui les usages Pythium, Yellow Tuft et Bacterial Wilt (causé par Xanthomonas).

En France, la seule matière active homologuée sur gazon à base de phosphonate est le Fosétyl-aluminium, disponible via les deux spécialités commerciales Aliette Green (80% de Fosétyl-Al) et Signature Xtra Stressgard (60% de Fosétyl-al). Les engrais contenant des sels de l’acide phosphoreux sont interdits.

Les usages autorisés en France pour les deux produits sont :

Aliette Green :

  • Pythiums à 24 kg/ha soit 19.2 kg/ha de Fosétyl-Al

 Signature Xtra Stressgard :

  • Fusarioses et complexes à helminthosporiose à 20 kg/ha soit 12 kg/ha de Fosétyl-Al
  • Anthracnoses à 20 kg/ha soit 12 kg/ha de Fosétyl-Al
  • Rhizoctinioses à 20 kg/ha soit 12 kg/ha de Fosétyl-Al

Risque de résistance

Le mode d’action des phosphonates étant varié avec une action directe et indirecte (mettant en jeu la stimulation de nombreuses voies métaboliques) implique un risque limité de résistance.

A ce jour sur gazon, une seule publication de 2009 mentionne des souches de Pythium isolées sur gazon en Italie qui semblent résistantes au Fosétyl-Aluminium81. Les tests de sensibilité ont été lancés suite à un manque de contrôle du Pythium sur gazon dans le Nord de l’Italie. Les tests in-vitro à différentes concentrations de la matière active ont montré des sensibilités réduites à la matière active.

En 2004, citons également un article de Paul Vincelli dans « Holes Notes »82 relatant le potentiel risque de voir venir des résistances du fait de la présence d’applications répétées à des doses non contrôlées de phosphonates et potentiellement faibles, présents dans certains engrais liquides.

Enfin, citons l’obtention en laboratoire de mutants résistants au Fosétyl-Al et Métalaxyl in-vitro et effectivement résistants par la suite en conditions contrôlées sur agrostide stolonifère (variété « Penncross »)83.

Malgré tout, le risque d’apparition au champ de résistance reste très limité.

Classification selon FRAC

Risque Code FRAC Résistance croisée
Faible P07 (33) NON

Produits homologués

Produit homologué Aliette Green® (Bayer) Signature Xtra Stressgard® (Bayer)
Matière active 800 g/kg 600 g/kg
Dose d’utilisation 24 kg/ha 20 kg/ha
Quantité de matière active 19.2 kg/ha de fosétyl-aluminium 12 kg/ha de fosétyl-aluminium
Spectre d’action
  • Pythium spp.
  • Fusarioses
  • Complexes à helminthosporiose
  • Rhizoctinioses
  • Anthracnose
Nombre d’application maximal 4 3
Fréquence d’application Toutes les 3 semaines minimum 14 jours minimum entre la première et la 2ème application et entre la 3ème et 4ème. 90 jours minimum entre la 2ème et la 3ème
Délai de rentrée 24 heures 24 heures
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Bibliographie

1. Guest, D. & Bompeix, G. (1990). The Complex Mode of Action of Phosphonates. Austral. Plant Pathol. 19, 113 https://doi.org/10.1071/APP9900113

2. MacIntire, W. H., Winterberg, S. H., Hardin, L. J., Sterges, A. J. & Clements, L. B. (1950). Fertilizer Evaluation of Certain Phosphorus, Phosphorous, and Phosphoric Materials by Means of Pot Cultures1. Agronomy Journal 42, 543–549 https://doi.org/10.2134/agronj1950.00021962004200110004x

3. Mengdehl, H. (1933). Studien zum phophorstoffwechsel in der hoheren pflanze. I. Die bestimmung von pyround metaphosphat, sowie von phosphit und hypophosphit in pflanzenmaterial. Planta 154–169

4. Hovi, T. (1988). Successful selective inhibitors of viruses. Antiviral Agents : The Development and Assessment of Antiviral Chemotherapy 1 (éd. H. J. Field), 1–22

5. (CRC Press, 2018). Chemical, Biochemical, and Medicinal Properties of the Diphosphonates. The Role of Phosphonates in Living Systems 55–96 https://doi.org/10.1201/9781351076470-4

6. Toy, A. D. F. & Walsh, D. N. Organic phosphorus plant growth control agents, herbicides and fungicides. Phosphorus Chemistry in Everyday Living American Chemical Society, 331–342

7. Fettouche, F., Ravisé, A. & Bompeix, G. (1981). Suppression of phosethyl-Al-Resistance induced in tomato plant against Phytophtora capsici with two inhibitors : glyphosate and alpha-aminooxyacetic acid. Agronomie 1,

8. Kassaby, F. Y. & Hepworth, G. (1987). Phytophthora cinnamomi: Effects of herbicides on radial growth, sporangial production, inoculum potential and root disease in Pinus radiata. Soil Biology and Biochemistry 19, 437–441 https://doi.org/10.1016/0038-0717(87)90035-6

9. Crute, I. R., Wolfman, S. A. & Davis, A. A. (1977). A laboratory method of screening fungicides for systemic activity against Bretnia lactucae. Annals of Applied Biology 85, 147–151 https://doi.org/10.1111/j.1744-7348.1977.tb00640.x

10. Shephard, M. C. (1987). Screening for Fungicides. Annual Review of Phytopathology 25, 189–206 https://doi.org/10.1146/annurev.py.25.090187.001201

11. Bertrand, A., Ducret, J., Debourge, J. C. & Horriere, D. (1977). Etude des propriétés d’une nouvelle famille de fongicides : les monoéthyl phosphites métalliques. Caractéristiques physico-chimiques et propriétés biologiques. Phytiatrie-Phytopharmacie 26, 3–18

12. Anding, C. A., Merindol, B. & Gouot, J. M. (1987). Mode d’action du phosethyl-Al. Symposium International Aliette Lyon/Paris,

13. Muchovej, J. J., Maffia, A. & Muchovej, R. M. C. (1980). Effect of Exchangeable Soil Aluminium and Alkaline Calcium Salts on the Pathogenicity and Growth of Phytophtora capsici from Green Pepper. Phytopathology 70, 1212–1214

14. Fenn, M. E. & Coffey, M. D. (1984). Studies on the in vitro and in vivo antifungal activity of fosetyl-Al and phosphorous acid. Phytopathology

15. Barchietto, T., Saindrenan, P. & Bompeix, G. (1988). Characterization of phosphonate uptake in two Phytophthora spp. and its inhibition by phosphate. Arch. Microbiol. 151, 54–58 https://doi.org/10.1007/BF00444669

16. Symposium, B. M. S., Society, B. M. & Marchant, R. (Cambridge University Press, 1989). Nitrogen, Phosphorus and Sulphur Utilisation by Fungi: Symposium of the British Mycological Society Held at The University of Birmingham, April 1988.

17. Kromann, P. et al. (2012). Use of Phosphonate to Manage Foliar Potato Late Blight in Developing Countries. Plant Disease 96, 1008–1015 https://doi.org/10.1094/PDIS-12-11-1029-RE

18. Dann, E. & McLeod, A. (2020). Phosphonic acid: a long-standing and versatile crop protectant. Pest Management Science https://doi.org/10.1002/ps.6156

19. Grant, B. R., Dunstan, R. H., Griffith, J. M., Niere, J. O. & Smillie, R. H. (1990). The mechanism of phosphonic (phosphorous) acid action in Phytophthora. Australasian Plant Pathology 19, 115–121 https://doi.org/10.1071/APP9900115

20. Davis, A. J. & Grant, B. R. (1996). The effect of phosphonate on the sporulation of Fusarium oxysporum f.sp. cubense. Australasian Plant Pathology 25, 31–35 https://doi.org/10.1071/AP96007

21. Abu Jawdah, Y. (1981). Study of the effects of aluminium-phosethyl (Aliette) on bean anthracnose [Colletotrichum lindemuthianum (Sacc. and Magn.); foliar sprays]. Parasitica

22. Zainuri, Joyce, D. C., Wearing, H., Coates, L. & Terry, L. (2001). Effects of phosphonate and salicylic acid treatments on anthracnose disease development and ripening of ‘Kensington Pride’ mango fruit. Aust. J. Exp. Agric. 41, 805–813 https://doi.org/10.1071/ea99104

23. De Curtis, F., Lima, G., Vitullo, D. & De Cicco, V. (2010). Biocontrol of Rhizoctonia solani and Sclerotium rolfsii on tomato by delivering antagonistic bacteria through a drip irrigation system. Crop Protection 29, 663–670 https://doi.org/10.1016/j.cropro.2010.01.012

24. Aysan, M., Özdemir, S. K. & Erkiliç, A. (2019). The effects of some plant activators against rhizoctonia root rot (Rhizoctonia solani) on strawberry. Journal of Tekirdag Agricultural Faculty 16, 173–180

25. Dempsey, J. J. & Owen, A. A. G. (2010). The Effect of Phosphite Treatments on the Growth and Disease Susceptibility of Agrostis stolonifera L.

26. Dempsey, J. J. (University of the West of England, 2015). Suppression of microdochium nivale by phosphite in cool-season amenity turfgrasses.

27. Dempsey, J. J., Wilson, I., Spencer-Phillips, P. T. N. & Arnold, D. (2018). Suppression of the in vitro growth and development of Microdochium nivale by phosphite. Plant Pathol 67, 1296–1306 https://doi.org/10.1111/ppa.12846

28. Cook, P. J., Landschoot, P. J. & Schlossberg, M. J. (2009). Inhibition of Pythium spp. and Suppression of Pythium Blight of Turfgrasses with Phosphonate Fungicides. Plant Disease 93, 809–814 https://doi.org/10.1094/PDIS-93-8-0809

29. Cook, P. J. (2009). Inhibition of Pythium spp. and suppression of Pythium blight and anthracnose with phosphonate fungicides. Thèse de Master Pennysylvania State University, 69 p.

30. Cook, J., Landschoot, P. & Schlossberg, M. (2006). Phosphonate products for disease control and putting green quality How does potassium phosphite stack up against fosetyl-AI in controlling Pythium blight and anthracnose basal rot ? Golf Course Management July, 93–96

31. ANSES. (2020). Décision relative à une demande d’autorisation de mise sur le marché d’un produit phytopharmaceutique Signature XTRA Stressgard. Décision de l’ANSES 7 p.

32. ANSES. (2010). Avis de l’ANSES relatif à une demande d’autorisation de mise sur le marché de la préparation LBG-01F34 à base de phosphonates de potassium, de la société Luxembourg Pamol (CYPRUS) Ltd. Avis de l’ANSES 14 p.

33. ANSES. (2013). Avis de l’ANSES : relatif à une demande d’autorisation de mise sur le marché provisoire pour la préparation CERAFYT à base de phosphonate disodique, de la société BELCHIM CROP PROTECTION NV/SA. Avis de l’ANSES 20 p.

34. ANSES. (2011). Avis de l’ANSES relatif à l’inscription des phosphites à l’annexe 1 du Réglement (CE) n°2003/2003. Avis de l’ANSES 6 p. https://www.anses.fr/fr/system/files/DPR2011sa0181.pdf

35. ANSES. (2012). Avis de l’ANSES relatif à des produits à base de phosphonates de potassium au titre de l’article 51 du réglement (CE) n°1107/2009. Avis de l’ANSES

36. Gómez-Merino, F. C. & Trejo-Téllez, L. I. (2015). Biostimulant activity of phosphite in horticulture. Scientia Horticulturae 196, 82–90 https://doi.org/10.1016/j.scienta.2015.09.035

37. Jost, R. et al. (2015). Differentiating phosphate-dependent and phosphate-independent systemic phosphate-starvation response networks in Arabidopsis thaliana through the application of phosphite. Journal of Experimental Botany 66, 2501–2514 https://doi.org/10.1093/jxb/erv025

38. Ratjen, A. M. & Gerendás, J. (2009). A critical assessment of the suitability of phosphite as a source of phosphorus. Journal of Plant Nutrition and Soil Science 172, 821–828 https://doi.org/10.1002/jpln.200800287

39. Ouimette, D. G. & Coffey, M. D. (1990). Symplastic entry and phloem translocation of phosphonate. Pesticide Biochemistry and Physiology 38, 18–25 https://doi.org/10.1016/0048-3575(90)90143-P

40. Ouimette, D. G. & Coffey, M. D. (1989). Phosphonate Levels in Avocado (Persea americana) Seedlings and Soil Following Treatment with Fosetyl-Al or Potassium Phosphonate. Plant Disease 73, 212–215

41. Cohen, Y. & Coffey, M. D. (1986). Systemic Fungicides and the Control of Oomycetes. Annual Review of Phytopathology 24, 311–338 https://doi.org/10.1146/annurev.py.24.090186.001523

42. Rickard, D. A. (2000). Review of phosphorus acid and its salts as fertilizer materials. Journal of Plant Nutrition 23, 161–180 https://doi.org/10.1080/01904160009382006

43. Bower, L. A. & Coffey, M. D. (1985). Development of laboratory tolerance to phosphorous acid, fosetyl-Al, and metalaxyl in Phytophthora capsici. Canadian Journal of Plant Pathology 7, 1–6 https://doi.org/10.1080/07060668509501507

44. Fenn, M. & Coffey, M. D. (1985). Further Evidence for the Direct Mode of Action of Fosetyl-Al and Phosphorous Acid. Phytopathology 75, https://doi.org/10.1094/Phyto-75-1064

45. Farih, A., Tsao, P. H. & Menge, J. A. (1981). Fungitoxic activity of efosite aluminum on growth, sporulation, and germination of Phytophthora parasitica and Phytophthora citrophthora [Plant Pathology]. Phytopathology

46. Wilkinson, C. J. et al. (2001). Effect of phosphite on in planta zoospore production of Phytophthora cinnamomi. Plant Pathology 50, 587–593 https://doi.org/10.1046/j.1365-3059.2001.00605.x

47. Wong, M.-H. (Murdoch University, 2006). Phosphite induces morphological and molecular changes in Phytophthora species. Wong, Mee-Hua <https://researchrepository.murdoch.edu.au/view/author/Wong, Mee-Hua.html> (2006) Phosphite induces morphological and molecular changes in Phytophthora species. Masters by Research thesis, Murdoch University.

48. Daniel, R. & Guest, D. (2005). Defence responses induced by potassium phosphonate in Phytophthora palmivora-challenged Arabidopsis thaliana. Physiological and Molecular Plant Pathology 67, 194–201 https://doi.org/10.1016/j.pmpp.2006.01.003

49. NIERE, J. O., DEANGELIS, G. & GRANT, B. R. (1994). The effect of phosphonate on the acid-soluble phosphorus components in the genus Phytophthora. Microbiology, 140, 1661–1670 https://doi.org/10.1099/13500872-140-7-1661

50. Stehmann, C. & Grant, B. R. (2000). Inhibition of Enzymes of the Glycolytic Pathway and Hexose Monophosphate Bypass by Phosphonate. Pesticide Biochemistry and Physiology 67, 13–24 https://doi.org/10.1006/pest.1999.2465

51. Sanders, P. L. (1983). Control of Pythium spp. and Pythium Blight of Turfgrass with Fosetyl Aluminium. Plant Disease 67, 1382–1383

52. Vincelli, P., Clarke, B. B. & Koch, P. (2020). Chemical control of turgrass diseases. Université du Kentucky -UK Knowledge 34 p.

53. Burpee, L. L. (2005). Sensitivity of Colletotrichum graminicola to phosphonate fungicides. International Turfgrass Society Research Journal 10, 163–169

54. Tredway, L. P. & Wong, F. (2012). Managing anthracnose with fungicides. Golf Course Management Juin, 90–98 https://www.gcsaa.org/uploadedfiles/course/pests-and-diseases/diseases/anthracnose/managing-anthracnose-with-fungicides.pdf

55. Dempsey, J. J. (2018). The role of phosphite in turfgrass management. Presentation Université d’angleterre de l’Ouest, 124 p.

56. Reuveni, M., Sheglov, D. & Cohen, Y. (2003). Control of Moldy-Core Decay in Apple Fruits by β-Aminobutyric Acids and Potassium Phosphites. Plant Disease 87, 933–936 https://doi.org/10.1094/PDIS.2003.87.8.933

57. Mills, A. A. S., Platt, H. W. & Hurta, R. A. R. (2004). Effect of salt compounds on mycelial growth, sporulation and spore germination of various potato pathogens. Postharvest Biology and Technology 34, 341–350 https://doi.org/10.1016/j.postharvbio.2004.05.022

58. Hofgaard, I. S., Molteberg, B. & Tronsmo, A. M. (STERF, 2009). Report from the project “Improved Strategy for Control of Microdochium nivale on Golf Courses”. 22

59. Lee, D. J., Tredway, L. P., Shew, H. D. & Peacock, C. H. (2017). Effects of Phosphorous Acid Compounds on the Incidence of Rhizoctonia solani in Tall Fescue and Creeping Bentgrass. International Turfgrass Society Research Journal 13, 153–159 https://doi.org/10.2134/itsrj2016.05.0396

60. Lobato, M. C. et al. (2011). Effect of foliar applications of phosphite on post-harvest potato tubers. Eur J Plant Pathol 130, 155–163 https://doi.org/10.1007/s10658-011-9741-2

61. Grégoire, G. (2013). Diminution de l’incidence de la brûlure en plaques et modification de l’expression des gènes chez l’agrostide stolonifère par l’application d’éliciteurs.

62. Pagani, A. P. S., Dianese, A. C. & Café-Filho, A. C. (2014). Management of wheat blast with synthetic fungicides, partial resistance and silicate and phosphite minerals. Phytoparasitica 42, 609–617 https://doi.org/10.1007/s12600-014-0401-x

63. Cruz, M. F. A. da, Diniz, A. P. C., Rodrigues, F. A. & Barros, E. G. de. (2011). Foliar application of products on the reduction of blast severity on wheat. Tropical Plant Pathology 36, 424–428 https://doi.org/10.1590/S1982-56762011000600014

64. Hajano, J. U. D., Lodhi, M., Pathan, M. A., Khanzada, A. & Shah, G. S. (2012). In-vitro evaluation of fungicides, plant extracts and bio-control agents against rice blast pathogen magnaporthe oryzae couch. Pakistan Journal of Botany 44, 1775–1778

65. Santos, H. A. dos, Pria, M. D., Silva, O. C. & Mio, L. L. M. D. (2011). Control of wheat diseases using phosphites and acibenzolar-s-methyl alone or associated with piraclostrobina + epoxiconazole. Semina: Ciências Agrárias 32, 433–442 https://doi.org/10.5433/1679-0359.2011v32n2p433

66. Dario, G. J. A., Dario, I. S. N., Vazquez, G. H. & Peres, A. R. (2014). Adubação foliar com produtos a base de aminoácidos e fosfito na cultura do arroz irrigado. Rev. Ciênc. Agrovet. 13, 119–129

67. Nascimento, K. J. T. et al. (2016). Silicon, acibenzolar-S-methyl and potassium phosphite in the control of brown spot in rice. Bragantia 75, 212–221 https://doi.org/10.1590/1678-4499.281

68. Chase, A. R. (1993). Efficacy of Fosetyl-Al for Control of Some Bacterial Diseases on Ornamentals. Plant Disease 77, 771–776

69. Bultreys, A. et al. (2018). Antibacterial activity of fosetyl-Al, ethyl-phosphite and phosphite against Pseudomonas syringae on plant surfaces and in vitro. Plant Pathology 67, 1955–1966 https://doi.org/10.1111/ppa.12918

70. Olivieri, F. P. et al. (2012). Phosphite applications induce molecular modifications in potato tuber periderm and cortex that enhance resistance to pathogens. Crop Protection 32, 1–6 https://doi.org/10.1016/j.cropro.2011.08.025

71. Eshraghi, L. et al. (2011). Phosphite primed defence responses and enhanced expression of defence genes in Arabidopsis thaliana infected with Phytophthora cinnamomi. Plant Pathology 60, 1086–1095 https://doi.org/10.1111/j.1365-3059.2011.02471.x

72. Soyez, J. L. (2001). New phosphonates and potassium polyvalents for use in viticulture. Progrès Agricole et Viticole 118, 487–490

73. Dufour, M. C., Druelle, L., Sauris, P., Taris, G. & Marie-France, C. (AFPP, 2009). Efficacité de stimulateurs de défenses des plantes (BTH et phosphonates) sur l’oïdium et le mildiou de la vigne: impact de la diversité des pathogènes. in

74. Clérivet, A., Alami, I., Breton, F., Garcia, D. & Sanier, C. (1996). Les composés phénoliques et la résistance des plantes aux agents pathogènes. Acta Botanica Gallica 143, 531–538 https://doi.org/10.1080/12538078.1996.10515350

75. Leconte, F. (1984). Introduction à l’étude de la migration du phoséthyl-Al dans la plante. Rapport DEA Université de Poitiers,

76. Luttringer, M. & Cormis, L. de. (1985). Absorption, dégradation et transport du phoséthyl-Al et de son métabolite chez la tomate (Lycopersicon esculentum Mill.). Agronomie 5, 423–430 https://doi.org/10.1051/agro:19850506

77. Darvas, J., Toerien, J. & Milne, D. (1984). Control of avocado root rot by trunk injection with phosethyl-A1. Plant disease 68, 691–693

78. Whiley, A. W., Pegg, K. G., Saranah, J. B. & Forsberg, L. I. (1986). The control of Phytophthora root rot of avocado with fungicides and the effect of this disease on water relations, yield and ring neck. Aust. J. Exp. Agric. 26, 249–253 https://doi.org/10.1071/ea9860249

79. Baoxin, C. (2016). Phosphite in Soil and Turfgrass.

80. Inguagiato, J. C., Kaminski, J. E. & Lulis, T. T. (2017). Effect of Phosphite Rate and Source on Cyanobacteria Colonization of Putting Green Turf. Crop Science 57, S-274-S-284 https://doi.org/10.2135/cropsci2016.06.0469

81. Titone, P., Mocioni, M., Garibaldi, A. & Gullino, M. L. (2009). Fungicide failure to control Pythium blight on turf grass in Italy / Wirkungsverlust von Fungiziden gegenüber der Pythium-Fäule auf italienischen Rasenflächen. Journal of Plant Diseases and Protection 116, 55–59

82. Vincelli, P. (2004). Resistance to Phospite Fungicide … But Not Yet in Turf. Hole Notes Juillet 2004, 12

83. Sanders, P. L., Coffey, M. D., Greer, G. D. & Soika, M. D. (1990). Laboratory-Induced Resistance to Fosetyl-Al in a Metalaxyl-Resistant Field Isolate of Pythium aphanidermatum. Plant Disease 74, 690–692